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Thématique de recherche LBC

Bactéries magnétotactiques

Publié le 6 novembre 2018

 

 

Chercheurs : Damien FAIVRE, Christopher LEFEVRE, Pascal ARNOUX & David PIGNOL

Techniciens/Ingénieurs : Géraldine ADRYANCZYK, Béatrice ALONSO & Sandra PREVERAL

Doc​ : Anissa DIEUDONNE, François MATHON

PostDoc : Caroline MONTEIL

Chercheur émérite : Michel PEAN​

 

Les bactéries magnétotactiques (MTB) sont des procaryotes aquatiques d’horizons phylogéniques divers, capables de nager le long des lignes du champ géomagnétique. Cette capacité singulière est rendue possible grâce à l’alignement dans le cytoplasme d’organelles magnétiques spécifiques, les magnétosomes. Ces magnétosomes sont des vésicules protéo-lipidiques qui encapsulent un cristal magnétique dont la taille est comprise entre 25 et 100 nm (monodomaine, aimantation permanente), composé de magnétite (Fe3O4) ou de greigite (Fe3S4). La biogenèse des magnétosomes, leur alignement au sein de la cellule de même que la biominéralisation du nanocristal de magnétite ou de greigite sont placés sous le contrôle d’un groupe de gènes qui codent pour des protéines associées aux magnétosomes. Les mécanismes moléculaires impliqués dans la synthèse du magnétosome demeurent mal connus, et parmi la vingtaine de protéines retrouvées chez toutes les MTBs, et uniquement chez elles, se cachent des fonctions biologiques originales à découvrir. L’étude de ces processus fondamentaux est un enjeu de taille pour la compréhension des mécanismes de minéralisation biologiquement contrôlée et qui permet d’envisager l’utilisation des MTB et des magnétosomes en biotechnologies.
 

Biodiversité & Génomique comparative​​

Les bactéries magnétotactique (MTB) représentent un groupe très diversifié de procaryotes qui ne forment pas une branche distincte dans l'arbre de la vie, mais sont plutôt répartis dans trois embranchements différents: Proteobacteria, nitrospirae et Omnitrophica. La biodiversité des MTB est encore sous-évaluée et notre laboratoire contribue depuis plusieurs années à l'isolement et à la description de plusieurs nouvelles souches de MTB à partir de prélèvements environnementaux. Par des analyses de génomique comparative appliquée à diverses espèces cultivées ou non, nous avons pu (i) identifier les gènes essentiels pour la formation magnétosome en fonction de leur conservation dans les différents groupes de MTB, ii) identifier les gènes spécifiquement impliqués dans le contrôle de la forme du cristal biominéralisé, iii) proposer des hypothèses sur l'histoire évolutive des gènes impliqués dans la synthèse du magnétosome, (iv) décrire des fonctions bactériennes originales chez les MTB, notamment liées à l'aéro-  magnéto-taxis et à la division cellulaire. Dans ce contexte, un résultat pionnier obtenu dans les dernières années a été l'isolement en culture pure de la première souche productrice de magnétite (oxyde de fer) et de greigite (soufre de fer), une découverte publiée dans la revue Science en 2011. Le génome de cette souche est maintenant complètement séquence ce qui ouvre la voie à la caractérisation complète des déterminants génétiques et environnementaux qui contrôlent la composition chimique du cristal biominéralisée.

Protéines impliquées dans la synthèse du magnétosome 

Un deuxième axe de recherche s’intéresse plus particulièrement aux mécanismes moléculaires et aux fonctions des protéines codées par les gènes mam impliqués dans la biogenèse des magnétosomes. Ces approches moléculaires qui associent génétique, biologie structurale, biophysique et enzymologie visent à caractériser in vitro la fonction des protéines Mam. Nous nous intéressons notamment à la protéine MamK, une « actin-like » responsable de l’alignement des magnétosomes en chaîne (5,13) ainsi qu’aux régulateurs contrôlant la synthèse de l'organite (12). Nos travaux se focalisent également sur la caractérisation des protéines redox impliquées dans les processus de transfert d'électrons nécessaires à la biominéralisation des nanocristaux de magnétite. Ainsi, nous avons pu mettre en évidence chez 4 protéines Mam (MamP, T, X et E) un nouveau domaine cytochrome unique aux MTBs et baptisé domaine magnétochrome (6,10). Nous avons pu démontrer chez la protéine MamP que ce domaine était impliqué dans une activité fer-oxydase nécessaire au contrôle de l'état rédox du fer lors de sa biominéralisation. La détermination de la structure de MamP a également permis de mettre en évidence le repliement unique des magnétochromes qui représentent le plus petit cytochrome monohème décrit ​à ce jour (9).
 
 
 
Diversité morphologique des bactéries magnétotactiques et de leurs magnétosomes
Crédit : Christopher Lefèvre/ CEA
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MamP est une fer-oxydase qui permet la conversation de Fer(II) en Fer(III) dans l’étape de biominéralisation. Crédits : David Pignol/CEA

    Collaborations
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    • France: N. Menguy, K. Benzerara, E. Duprat (UPMC, Paris), F. Guyot (MNHN, Paris), V. Busigny (IPGP, Paris), S. Mériaux (Neurospin, Saclay), C. Wilhelm (MSC, Paris).
    • USA: A. Komeili (UC Berkeley), D. Bazylinski (UNLV, Las Vegas)
    • Israel: R. Zarivach (University of the Negev, Beer-Sheva)
    • Germany:  D. Schüler (University of Bayreuth)
    • South Africa: M. Tuffin (IMBM, Cape Town), E. Van Zyl (University of Pretoria)
    • New Zealand: R. Weld (Lincoln Agritech  Ltd)

    Financements

    ANR Tremplin-ERC BIOMAGNET; 2017-2018, coordinateur C. Lefevre

    Ministry of Business, Innovation and Employment (MBIE) Nouvelle Zélande, 2018- 2019, collaborateur C. Lefevre (coordinateur R. Weld)

    Defi ISOTOP-CNRS, 2018, coordinateur C. lefevre

    ANR SIGMAG, 2018-2021, coordinateurs V. Busigny et D. Pignol

     

    Sélection de publications​​​​

Recherches appliquées

Plan Sangnier A, Preveral S, Curcio A, K A Silva A, Lefèvre CT, Pignol D, Lalatonne Y, Wilhelm C (2018) Targeted thermal therapy with genetically engineered magnetite magnetosomes@RGD: Photothermia is far more efficient than magnetic hyperthermia. J Control Release. 279:271-281. doi: 10.1016/j.jconrel.2018.04.036

Smit BA, Van Zyl E, Joubert JJ, Meyer W, Prévéral S, Lefèvre CT, Venter SN (2018) Magnetotactic bacteria used to generate electricity based on Faraday's law of electromagnetic induction. Let Appl Microbiol. 66:362-367. doi: 10.1111/lam.12862

Boucher M, Geffroy F, Prévéral S, Bellanger L, Selingue E, Adryanczyk-Perrier G, Péan M, Lefèvre CT, Pignol D, Ginet N, Mériaux S. (2017) Genetically tailored magnetosomes used as MRI probe for molecular imaging of brain tumor. Biomaterials. 121:167-178 doi: 10.1016/j.biomaterials.2016.12.013.

 

Biodiversité et évolution des bactéries magnétotactiques

Lefèvre CT, Menguy N, Abreu F, Lins U, Pósfai M, Prozorov T, Pignol D, Frankel RB, Bazylinski DA (2011A Cultured Greigite-Producing Magnetotactic Bacterium in a Novel Group of Sulfate-Reducing BacteriaScience 334(6063):1720-3.

Lefèvre CT, Trubitsyn D, Abreu F, Kolinko S, Gonzaga Paula de Almeida L, R de Vasconcelos AT, Kube M, Reinhardt R, Schüler D, Lins U, Pignol D, Bazylinski D, Ginet N (2013"Comparative Genomics Analysis of Magnetotactic Bacteria of the Deltaproteobacteria Give a New Insight into the Magnetite and Greigite Magnetosome Genes Required for Magnetotaxis" Env Microb doi: 10.1111/1462-2920.12128

Rivas-Lamelo S, Benzerara K, Lefèvre CT, Monteil CL, Jézéquel D, Menguy N, Viollier E, Guyot F, Férard C, Poinsot M, Skouri-Panet F, Trcera N, Miot J, Duprat E (2017) Magnetotactic bacteria as a new model for P sequestration in the ferruginous Lake Pavin. Geochem Persp Let. 5:35-41.

Monteil CL, Menguy N, Prévéral S, Warren A, Pignol D, Lefèvre CT (2018) Accumulation and dissolution of magnetite crystals in a magnetically responsive ciliate. Appl Environ Microbiol. e02865-17. doi: 10.1128/AEM.02865-17

 

Biominéralisation

Siponen M, Adryanczyk G, Ginet N, Arnoux P, Pignol D (2012An Electron Transfer chain for Magnetotatic Bacteria Organelle Formation.Biochem Soc Trans 1;40(6):1319-23.

Abreu N, Mannoubi S, Ozyamak E, Pignol DGinet N, Komeili A. (2014) The interplay between two bacterial actin homologs, MamK and MamK-like, is required for the alignment of magnetosome organelles in Magnetospirillum magneticum AMB-1 J. Bacteriol  Sep 1;196(17):3111-21. doi: 10.1128/JB.01674-14. Epub 2014

LiY, Sabaty M, Borg S, Silva KT, Pignol D, Schüler D. (2014) The oxygen sensor MgFnr controls magnetite biomineralization by regulation of denitrification in Magnetospirillum gryphiswaldenseBMC Microbiology Jun 10;14:153. doi: 10.1186/1471-2180-14-153

 

Micronageurs

Lefèvre C.T., Bennet M., Klumpp S. & Faivre D. (2015) « Positioning the flagellum at the center to combine bacterial division with magnetic polarity » mBio    Feb 24;6(2). pii: e02286-14. doi: 10.1128/mBio.02286

Lefèvre CT, Bennet M, Landau L, Vach P, Pignol D, Bazylinski D, Frankel R, Klumpp S, Faivre D. (2014) Diversity of magneto-aerotactic behaviours and oxygen sensing mechanisms in cultured magnetotactic bacteria . Biophysical Journal 15;107(2):527-38. doi: 10.1016/j.bpj.2014.05.043

 

Revue

Lefèvre CT, Bazylinski DA (2013) Ecology, diversity, and evolution of magnetotactic bacteria. Microbiol Mol Biol. 77:497-526. doi: 10.1128/MMBR.00021-13