Le cycle du soufre terrestre révèle une voie bactérienne jusqu'ici méconnue
Un composé surtout étudié dans les océans
Le diméthylsulfure, ou DMS, occupe une place importante dans le cycle global du soufre. Produit en grande partie dans les océans à partir du diméthylsulfoniopropionate (DMSP) par les microalgues et les bactéries marines, il représente une fraction majeure des émissions naturelles de soufre vers l'atmosphère. Une fois émis, il peut être oxydé et contribuer à la formation d'aérosols sulfatés impliqués notamment dans la formation des nuages et la régulation de l'albédo terrestre.
Mais si son rôle dans les environnements marins est bien documenté, le métabolisme du DMS dans les sols reste beaucoup moins bien compris. Plusieurs bactéries terrestres sont pourtant capables de produire ou d'utiliser ce composé, ce qui suggère l'existence de voies métaboliques spécifiques encore incomplètement décrites.
Décrypter la voie complète d'assimilation du DMS
Pour comprendre comment les bactéries terrestres utilisent le DMS, les chercheurs se sont appuyés sur Acinetobacter baylyi ADP1, une bactérie du sol bien connue pour sa grande diversité métabolique et sa facilité de manipulation génétique.
En combinant métabolomique ciblée, mutants génétiques, analyses enzymatiques et études cinétiques, ils ont reconstitué l'ensemble de la voie permettant à la bactérie d'utiliser le DMS comme source de soufre.
Le DMS est d'abord oxydé successivement en diméthylsulfoxyde (DMSO) puis en diméthylsulfone (DMSO₂). Celui-ci est ensuite converti en méthanesulfinate, puis en méthanesulfonate, avant d'aboutir à la production de sulfite. Ce sulfite est finalement intégré dans le métabolisme soufré de la cellule et contribue notamment à la biosynthèse de la cystéine.
Trois nouvelles enzymes pour les premières étapes de la voie
Les premières étapes de cette voie restaient jusqu'ici mal caractérisées. Les chercheurs ont donc recherché, parmi plusieurs monooxygénases présentes chez A. baylyi, celles capables d'oxyder le DMS et le DMSO.
Trois enzymes ont été identifiées et nommées Dms1, Dms2 et Dms3. Toutes trois peuvent intervenir dans l'oxydation du DMS et du DMSO, mais Dms2 joue un rôle prépondérant. Les expériences réalisées sur des mutants dépourvus de ces gènes montrent qu'en l'absence de dms2, la croissance sur DMS est fortement diminuée. La suppression simultanée de dms1, dms2 et dms3 conduit quant à elle à une croissance presque abolie lorsque le DMS constitue la seule source de soufre.
Ces résultats mettent en évidence une redondance fonctionnelle entre plusieurs enzymes : plusieurs monooxygénases peuvent catalyser des réactions similaires et se compenser partiellement.
Une seule réductase pour alimenter toute la voie
Autre particularité mise en évidence : toutes ces monooxygénases utilisent la même flavine réductase, MsuE, qui leur fournit le cofacteur réduit nécessaire à leur activité.
Cette organisation est remarquable car elle permet à une même protéine de fournir des électrons à plusieurs enzymes impliquées dans différentes étapes successives du métabolisme du DMS. Les auteurs montrent également que plusieurs de ces monooxygénases présentent une certaine promiscuité de substrat, c'est-à-dire qu'elles peuvent agir sur plusieurs molécules soufrées proches.
Cette flexibilité enzymatique pourrait conférer aux bactéries un avantage dans des environnements où les sources de soufre sont variables ou limitées. Elle pourrait aussi permettre l'évolution rapide de nouvelles capacités métaboliques sans nécessiter l'apparition d'un système enzymatique entièrement nouveau.
Une voie activée lorsque le sulfate vient à manquer
Les chercheurs ont également montré que cette voie métabolique est fortement régulée par la disponibilité en soufre.
Lorsque le sulfate, une source de soufre facilement assimilable, devient rare, l'expression des gènes msuE, dms1, dms2, dms3, msuD et ssuD augmente fortement. Cette réponse est cohérente avec les mécanismes de « famine en sulfate » déjà décrits chez plusieurs bactéries, qui leur permettent d'activer des systèmes alternatifs pour capter et assimiler d'autres composés soufrés présents dans l'environnement.
Le DMS apparaît ainsi comme une source de soufre alternative mobilisable en conditions de limitation.
Une voie largement présente dans les sols
L'étude ne s'est pas limitée à A. baylyi. À partir d'analyses génomiques, les chercheurs ont recherché des homologues des principales enzymes de la voie dans les génomes bactériens disponibles.
Près de 300 organismes possèdent les gènes clés correspondant à cette voie d'assimilation. La grande majorité appartient aux Pseudomonas et est associée à des environnements terrestres : 67 % sont liés aux sols, tandis que d'autres sont associés aux plantes ou aux eaux douces. Les chercheurs ont également confirmé expérimentalement que Pseudomonas putida et Rhodococcus opacus peuvent croître en utilisant le DMS comme source de soufre.
Les analyses métagénomiques renforcent cette observation. Les gènes impliqués dans les premières étapes de l'assimilation du DMS sont beaucoup plus abondants dans les environnements terrestres que marins. Ils sont notamment retrouvés dans les sols agricoles, la rhizosphère, les prairies et, de façon particulièrement importante, dans les tourbières. Les données présentées montrent par exemple que les gènes dms1 et dms2 peuvent atteindre des abondances particulièrement élevées dans ces sols riches en matière organique.
Une nouvelle pièce du cycle global du soufre
Ces résultats élargissent la vision traditionnelle du cycle du DMS, longtemps considéré principalement sous l'angle des écosystèmes marins.
La présence d'une voie complète d'assimilation chez de nombreuses bactéries terrestres suggère que le DMS est également produit et recyclé de manière significative dans les sols et les environnements associés aux plantes. Son métabolisme pourrait donc représenter un puits terrestre de soufre réduit jusqu'ici insuffisamment pris en compte dans les modèles du cycle global du soufre.
Les auteurs soulignent notamment l'intérêt particulier des tourbières, où les gènes associés au métabolisme du DMS sont abondants. Dans un contexte de changement climatique, les épisodes de sécheresse et l'augmentation de l'oxygénation de certains sols pourraient favoriser les processus microbiens aérobies associés à l'oxydation du DMS et modifier ainsi les flux de soufre dans ces écosystèmes.
En caractérisant pour la première fois l'ensemble des enzymes d'une voie complète d'assimilation du DMS chez une bactérie terrestre, cette étude du Genoscope met donc en évidence un pan encore largement méconnu du métabolisme microbien du soufre dans les sols
Contact : Alain Perret